In 1998, the rupture of the tailings dam at the Aznalcóllar pyrite mine (Sevilla, southwestern Spain) caused a toxic spill in the surroundings of the Doñana National Park. Here, we review the potential impact of this mining spill on birds using the White Stork Ciconia ciconia and the Black Kite Milvus migrans as sentinel species. Using a biomarker approach, we studied the relationships between blood levels of Pb, Cd, Zn, Cu and As (the most abundant metals in the spill), and molecular, biochemical, cellular, and physiological aspects of vital importance to the organism functioning such as the immune system, the DNA damage, the adrenocortical stress response, and bone development and metabolism. We found that, although often below threshold toxicity values, levels of some metals (e.g. Cu) were related to an impaired cellular immune response (PHA-skin-test) and to DNA damage (comet assay) both in White Stork and Black Kite nestlings. The adrenocortical stress response in White Stork nestlings was positively related to low Pb levels. This association was stronger in individuals which had suffered additional stress from other environmental factors. The morphological deformities detected on White Stork nestlings after the spill were related to a disrupted bone metabolism (P levels, Ca:P, bone alkaline phosphatase), especially in younger birds. Moreover, female storks developmentally exposed to the spill experienced an altered age-dependent pattern of breeding performance when compared with their non-developmentally exposed counterparts (hatched before the spill), showing an unusually higher productivity in their early reproductive life and a premature breeding senescence. We propose that costly sublethal effects reported previously in White Stork nestlings might play an important role in shaping this pattern of reproduction (terminal investment hypothesis). In summary, the biomarker approach used in short- and medium-term can serve as an early-warning signal of long-term contaminant effects in wild birds. This review shows that the exposure to pollutants in early life, even at low levels, may affect individual fitness (reproduction) and claims for long-term monitoring and evaluation for a correct assessment of the impact of pollutants on wildlife populations. We conclude that the Aznalcóllar mine spill is the most likely cause of the effects detected in storks and kites. However, it cannot be completely discarded that these effects may result from the combined exposure to the spill-related metals and other contaminants associated with the industrial and agricultural activities in the surroundings of the Doñana National Park.

El 1998, el trencament de la bassa de residus de la mina d’Aznalcóllar (Sevilla) va provocar un abocament tòxic a les rodalies del Parc Nacional de Doñana. En aquesta revisió s’estudia el potencial impacte d’aquest abocament en les aus de Doñana, fent servir la Cigonya Blanca Ciconia ciconia i el Milà Negre Milvus migrans com a espècies bioindicadores. Utilitzant un conjunt de biomarcadors, es van avaluar les relacions entre els nivells en sang de Pb, Cd, Zn, Cd i As (els metalls més abundants en l’abocament) i aspectes moleculars, bioquímics, cel·lulars i fisiològics de vital importància per al funcionament del organisme com el sistema immune, el dany en l’ADN, la resposta adrenocortical a l’estrès, i el metabolisme i desenvolupament ossi. Trobem que, tot i per estar sota dels llindars de toxicitat, els nivells d’alguns metalls (p. ex. Cu) van estar relacionats amb l’alteració de la resposta immune cel·lular (test de la fitohemaglutinina) i amb el dany en l’ADN (assaig de l’estel) en els pollets de les dues espècies; la resposta adrenocortical a l’estrès en pollets de Cigonya Blanca va estar positivament relacionada amb nivells baixos de Pb. Aquesta associació va ser més intensa en els individus que havien experimentat un estrès addicional a causa d’altres factors ambientals. Les deformacions morfològiques detectades en els pollets de Cigonya Blanca després de l’abocament van estar relacionades amb un metabolisme ossi alterat (nivells de P, Ca: P, fosfatasa alcalina òssia), especialment en les aus de menor edat. A més, les femelles de Cigonya Blanca exposades a l’abocament durant el seu desenvolupament van mostrar, en comparació amb les no exposades (nascudes abans de l’abocament) un patró alterat de la reproducció depenent de l’edat, caracteritzat per una major productivitat inicial i una prematura senescència reproductiva; el cost dels efectes subletals experimentats durant el desenvolupament podria determinar aquest patró, consistent amb mecanismes d’inversió terminal. En resum, els biomarcadors estudiats a curt i mig termini constitueixen, en conjunt, un sistema d’alerta primerenca útil per detectar efectes a més llarg termini dels contaminants sobre la biologia de les aus silvestres. Aquesta revisió mostra que l’exposició a contaminants durant les primeres etapes del desenvolupament, fins i tot a nivells baixos, pot afectar l’eficàcia biològica dels individus (reproducció), posant de manifest la necessitat de seguiments llargs en el temps per a una correcta valoració de l’impacte real de l’exposició a contaminants en les poblacions de fauna silvestre. L’abocament d’Aznalcóllar constitueix l’origen més probable de les alteracions detectades en cigonyes i milans. No obstant això, no es descarta que aquestes anomalies puguin resultar de l’exposició conjunta als tòxics de l’abocament i d’altres contaminants vinculats a l'activitat industrial i agrícola a les rodalies de l’Espai Natural Doñana.

En 1998, la rotura de la balsa de residuos de la mina de Aznalcóllar (Sevilla) provocó un vertido tóxico en los alrededores del Parque Nacional de Doñana. En esta revisión se estudia el potencial impacto de este vertido en las aves de Doñana, usando la Cigüeña Blanca Ciconia ciconia y el Milano Negro Milvus migrans como especies centinela. Utilizando un conjunto de biomarcadores, se evaluaron las relaciones entre los niveles en sangre de Pb, Cd, Zn, Cd y As (los metales más abundantes en el vertido) y aspectos moleculares, bioquímicos, celulares y fisiológicos de vital importancia para el funcionamiento del organismo como el sistema inmune, el daño en el ADN, la respuesta adrenocortical al estrés, y el metabolismo y desarrollo óseo. Encontramos que, aun por debajo de los umbrales de toxicidad, los niveles de algunos metales (p.ej. Cu) estuvieron relacionados con la alteración de la respuesta inmune celular (test de la fitohemaglutinina) y con el daño en el ADN (ensayo del cometa) en los pollos de ambas especies; la respuesta adrenocortical al estrés en pollos de Cigüeña Blanca estuvo positivamente relacionada con niveles bajos de Pb. Esta asociación fue más intensa en los individuos que habían experimentado un estrés adicional debido a otros factores ambientales. Las deformaciones morfológicas detectadas en los pollos de Cigüeña tras el vertido estuvieron relacionadas con un metabolismo óseo alterado (niveles de P, Ca:P, fosfatasa alcalina ósea), especialmente en las aves de menor edad. Además, las hembras de Cigüeña Blanca expuestas al vertido durante su desarrollo mostraron, en comparación con las no expuestas (nacidas antes del vertido) un patrón alterado de la reproducción dependiente de la edad, caracterizado por una mayor productividad inicial y una prematura senescencia reproductiva; el coste de los efectos subletales experimentados durante el desarrollo podría determinar este patrón, consistente con mecanismos de inversión terminal. En resumen, los biomarcadores estudiados a corto y medio plazo constituyen, en su conjunto, un sistema de alerta temprana útil para detectar efectos a más largo plazo de los contaminantes sobre la biología de las aves silvestres. Esta revisión muestra que la exposición a contaminantes durante las primeras etapas del desarrollo, incluso a niveles bajos, puede afectar a la eficacia biológica de los individuos (reproducción), poniendo de manifiesto la necesidad de seguimientos prolongados en el tiempo para una correcta valoración del impacto real de la exposición a contaminantes en las poblaciones de fauna silvestre. El vertido de Aznalcóllar constituye el origen más probable de las alteraciones detectadas en cigüeñas y milanos. No obstante, no se descarta que estas anomalías pudieran resultar de la exposición conjunta a los tóxicos del vertido y de otros contaminantes vinculados a la actividad industrial y agrícola en los alrededores del Espacio Natural Doñana.